Las capturas de aterrizaje humano proporcionan una medida útil de la eficacia protectora para la evaluación de los repelentes espaciales de piretroides volátiles - Almacenamiento criogénico Co., Ltd de Chengdu

Parásitos y vectores volumen 16, Número de artículo: 90 (2023) Citar este artículo

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Detalles de métricas

El método Human Landing Catch (HLC), en el que voluntarios humanos recolectan mosquitos que se posan sobre ellos antes de que puedan picarlos, se utiliza para cuantificar la exposición humana a los mosquitos vectores de enfermedades. La comparación de HLC en presencia y ausencia de intervenciones como repelentes se usa a menudo para medir la eficacia protectora (EP). Algunos repelentes tienen múltiples acciones, incluida la inhibición de la alimentación, por lo que los mosquitos pueden ser incapaces de picar incluso si aterrizan en un huésped. Se realizó una comparación entre la PE del repelente espacial piretroide volátil (VPSR) transflutrina determinada utilizando un método de aterrizaje (HLC) y un método de picadura (permitiendo que los mosquitos que aterrizaron se alimenten de sangre) para evaluar si HLC es un método adecuado para el estimación del PE personal de un VPSR.

Se llevó a cabo un estudio de diseño cruzado de dos brazos completamente balanceado utilizando una jaula con red de 6 × 6 × 2 m dentro de un sistema de semicampo. Se evaluaron tiras de arpillera (4 m × 0,1 m) tratadas con una dosis de 5, 10, 15 o 20 g de transflutrina frente a un control negativo emparejado para tres cepas de mosquitos Anopheles y Aedes aegypti criados en laboratorio. Se realizaron seis repeticiones por dosis utilizando el método de aterrizaje o de mordida. El número de mosquitos recapturados se analizó mediante regresión binomial negativa, y los PE calculados con los dos métodos se compararon mediante gráficos de Bland-Altman.

Para Anopheles, menos mosquitos se alimentaron de sangre en el brazo de picadura que los que aterrizaron en el brazo de aterrizaje (razón de tasa de incidencia = 0.87, intervalo de confianza del 95% 0.81–0.93, P < 0.001). Para Ae. aegypti, las mordeduras se sobrestimaron en alrededor de un 37 % con el método de aterrizaje (índice de tasa de incidencia = 0,63, intervalo de confianza del 95 %: 0,57–0,70, P = 0,001). Sin embargo, los PE calculados para cada método estaban en estrecha concordancia cuando se probaron con la gráfica de Bland Altman.

El método HLC condujo a la subestimación de la inhibición de la alimentación de mosquitos como un modo de acción de la transflutrina, y hubo diferencias dependientes de la especie y la dosis en la relación entre el aterrizaje y la picadura. Sin embargo, los PE estimados fueron similares entre los dos métodos. Los resultados de este estudio indican que HLC se puede utilizar como un representante de PE personal para la evaluación de un VPSR, especialmente cuando se tienen en cuenta las dificultades asociadas con la enumeración de mosquitos alimentados con sangre en un entorno de campo.

Las herramientas de control de vectores apropiadas y eficaces son componentes integrales de los programas de control de enfermedades transmitidas por mosquitos en todo el mundo [1]. Sin embargo, la cobertura incompleta y el cumplimiento deficiente de las intervenciones de control de vectores siguen siendo desafíos importantes en el control de la malaria [2] y los vectores de arbovirus [3]. Además, algunas especies de vectores de malaria y arbovirus no están completamente controladas por las herramientas insecticidas actuales porque son conductualmente resistentes (evitan el contacto con insecticidas mordiendo o descansando al aire libre, o picando durante el día) o fisiológicamente resistentes (pueden sobrevivir al contacto con un insecticida) [4, 5]. Los vectores más eficientes de la malaria y los arbovirus están altamente adaptados a los humanos (sinantrópicos) y, por lo tanto, se encuentran con mayor frecuencia alrededor de las viviendas humanas, ya sea en interiores [6] o en el espacio peridoméstico [7]. El primero ha sido un objetivo importante para el control de la malaria durante las últimas tres décadas mediante el uso de mosquiteros tratados con insecticida y la fumigación de interiores con efecto residual [8], pero centrarse únicamente en los espacios interiores es insuficiente para eliminar la malaria en muchos países del África subsahariana. regiones [9]. Por lo tanto, también es más efectivo como estrategia enfocarse en el espacio peridoméstico con intervenciones de control de vectores para los mosquitos que pican al aire libre porque muchas personas en estas regiones pasan una gran cantidad de tiempo al aire libre para actividades domésticas, donde están desprotegidos contra las picaduras de mosquitos, lo que puede explicar la contaminación residual. transmisión de malaria en estas áreas [10]. Idealmente, las intervenciones de control novedosas implementadas en el espacio peridoméstico deberían prevenir las picaduras y matar a los mosquitos para brindar protección personal y comunitaria a los usuarios y no usuarios del espacio [11]. La eficacia de los repelentes espaciales de piretroides volátiles (VPSR) como medio de protección contra los mosquitos en el espacio peridoméstico sigue siendo una pregunta de investigación sin respuesta, y se necesitan métodos sólidos para su evaluación en este entorno.

El sistema de semicampo (SFS) se desarrolló para evaluar la eficacia de las herramientas de control de vectores en un entorno controlado libre de enfermedades [12]. Este bioensayo proporciona un método alternativo conveniente para la evaluación de herramientas de control de vectores y evita algunas de las dificultades asociadas con los ensayos de campo, como la variación en la densidad de mosquitos y el tamaño y diseño de las casas [13]. SFS se ha utilizado para demostrar la eficacia de los VPSR [14, 15] a través de la medición de múltiples resultados, incluida la inhibición de la alimentación de sangre, la reanudación retrasada de la alimentación (desarme), la mortalidad retrasada, la disuasión y la reducción de la fecundidad [16]. Sin embargo, para maximizar la precisión de la medición de algunos puntos finales, como la inhibición de la alimentación de sangre y la mortalidad tardía, es necesario volver a capturar todos los mosquitos que puedan encontrarse durante una intervención. La prueba de cámara ambiental grande de Ifakara (I-LACT) es una jaula grande instalada dentro de un SFS con un área que se aproxima a la de un espacio peridoméstico típico, y fue diseñada para mejorar la recaptura de mosquitos liberados. Las herramientas de control de vectores al aire libre con múltiples acciones que afectan la alimentación de los mosquitos e inducen una incapacitación subletal o una mortalidad retardada pueden evaluarse con mayor precisión utilizando el I-LACT.

El método Human Landing Catch (HLC) es un procedimiento mediante el cual voluntarios humanos atrapan mosquitos que se posan sobre ellos antes de que piquen, mediante el uso de un aspirador bucal [17]. Este procedimiento generalmente se usa para estimar la eficacia protectora (EP) de las intervenciones de prevención de mordeduras, como los repelentes [18,19,20]. Los repelentes, en particular los piretroides volátiles, exhiben varios modos de acción, incluida la interferencia con el olfato de los mosquitos, de modo que no todos los mosquitos que se posan en un huésped pueden picar. Por lo tanto, HLC puede subestimar el PE completo de una intervención de prevención de picaduras que modula la percepción del huésped del mosquito [21] o el comportamiento de alimentación de sangre [22]. Por lo tanto, se realizó una comparación de la PE de la transflutrina VPSR en un I-LACT utilizando HLC (en adelante, "aterrizaje") o permitiendo que los mosquitos interactúen libremente con un voluntario y se alimenten de sangre (en adelante, "picar").

El I-LACT en el que se realizó el experimento es una jaula de red de poliéster que mide 6 × 6 × 2 m fijada dentro de un SFS ubicado en el Instituto de Salud Ifakara, Bagamoyo-Kingani, Tanzania (Fig. 1). Las dimensiones de I-LACT representan el tamaño aproximado del espacio peridoméstico alrededor de los hogares rurales de Tanzania, donde ocurre la mayor parte de la actividad doméstica [23]. Este bioensayo fue diseñado para asegurar la máxima recuperación de mosquitos liberados para la evaluación de herramientas de control de vectores. Los experimentos preliminares han demostrado que la tasa de recuperación para el I-LACT es de aproximadamente el 90 %, mientras que la del compartimento SFS estándar es de aproximadamente el 60 %. La menor tasa de recaptura en el SFS se debe a su techo alto y superficies texturizadas, que dificultan el alcance y la visualización de todos los mosquitos liberados. Los costados y el techo del I-LACT están hechos de malla de poliéster para permitir el flujo de aire, tanto el piso como la malla son de color blanco para facilitar la recolección de mosquitos después de la exposición, ya que los mosquitos se pueden ver fácilmente contra el fondo blanco. El compartimento está sellado con una cremallera para evitar que los mosquitos se escapen y se mantiene libre de mosquitos depredadores mediante la limpieza diaria de arañas y el uso de cebos de azúcar enriquecidos con ácido bórico para minimizar el consumo de hormigas carroñeras. El I-LACT permite realizar experimentos controlados con la liberación simultánea de múltiples cepas de mosquitos de laboratorio. Además, dado que los mosquitos criados en laboratorio están libres de enfermedades, se considera seguro realizar estos experimentos con puntos finales de alimentación de sangre. Para el experimento que se informa aquí, se usaron dos I-LACT, uno para los tratamientos y otro para los controles.

Fotografía y diagrama que muestran el sistema de semicampo con una prueba de cámara de ambiente grande de Ifakara (I-LACT; 6 × 6 × 2 m) en cada compartimento

En los experimentos se utilizaron cuatro cepas de mosquitos criados en laboratorio: la cepa Ifakara de Anopheles gambiae sensu stricto (ss) totalmente sensible a los piretroides; la cepa Anopheles gambiae ss Kisumu resistente a los piretroides (resistencia a la inactivación; KDR); la cepa FUMOZ de Anopheles funestus resistente a los piretroides (resistencia metabólica); y la cepa Aedes aegypti Bagamoyo sensible a los piretroides (Tabla 1). Las colonias de estas cepas se mantienen de acuerdo con las pautas de MR4 [24]. Las larvas se alimentan con escamas de pescado TetraMin (Tetra, Reino Unido), y los adultos con 10% de azúcar ad libitum; las hembras son sangre de vaca alimentada por membrana para la producción de huevos. Las colonias se mantienen en aproximadamente 12 h:12 h luz:oscuridad (luz natural) a 27 ± 5 °C y 70 ± 30 % de humedad relativa (HR).

Para los experimentos se utilizaron mosquitos nulíparos de 3 a 8 días de edad. Los mosquitos se seleccionaron colocando una mano cerca de su jaula, y los que intentaron picar agresivamente se aspiraron en vasos de papel. Cuando se liberaron simultáneamente dos cepas de mosquitos de morfología similar, se usó pigmento rojo fluorescente (Swada, Cheshire, Reino Unido) para marcar a los individuos de una de las cepas para poder distinguirlas. Los mosquitos se marcaron quitando el polvo de la tapa de malla del vaso con un cepillo para crear una nube de pigmento que se depositaba sobre los mosquitos. Después del marcado, los mosquitos se aspiraron en jaulas de liberación de 10 × 10 × 10 cm. Los mosquitos fueron trasladados del insectario al SFS en una bolsa de tela negra para evitar que fueran dañados por el viento. Los mosquitos Aedes se privaron de azúcar durante 12 h y los mosquitos Anopheles durante 6 h antes del comienzo de los experimentos, para maximizar su avidez sin inducir un exceso de mortalidad. Antes de cada experimento, los mosquitos se aclimataron durante 45 min en el corredor del SFS, que está separado del espacio experimental por láminas de poliuretano para evitar que los mosquitos entren en contacto con los insecticidas probados.

Se realizaron pruebas de susceptibilidad fisiológica a la transflutrina para cada cepa de mosquito antes del comienzo de los experimentos de semicampo. Las pruebas se realizaron utilizando bioensayos de prueba en tubo siguiendo las pautas de la Organización Mundial de la Salud (OMS) [25]. Como no existe una dosis discriminatoria recomendada de transflutrina para probar el estado de susceptibilidad de estos mosquitos, los documentos impregnados con transflutrina a las dosis propuestas por Sukkanon et al. [26] fueron utilizados. Se prepararon cinco diluciones en serie de concentrado emulsionable (EC) mezclando con acetona y aceite de silicona en tubos Falcon individuales. Las concentraciones de transflutrina EC fueron 0,00125%, 0,0025%, 0,005%, 0,01%, 0,02%, 0,04%, 0,08% y 0,1% para Anopheles, y 0,003125%, 0,00625%, 0,125%, 0,025%, 0,05% y 0,1% para Ae. aegypti. Se prepararon papeles de filtro Whatman grado 1 (12 × 15 cm; Whatman International, Banbury, Reino Unido) por impregnación con las concentraciones de EC transflutrina. Para cada papel de filtro, se usaron 2 ml de EC transflutrina diluida. Los papeles impregnados se secaron al aire a la sombra a temperatura ambiente, luego se envolvieron en papel de aluminio y se refrigeraron a 4 °C antes de su uso en las pruebas que se realizaron el mismo día. Los papeles fueron destruidos después del experimento.

Ciento cincuenta mosquitos de 3 a 5 días de edad que no se alimentaban de sangre se expusieron al papel tratado con transflutrina o al control durante 1 hora. A continuación, se suministró a los mosquitos una solución de sacarosa al 10 % y se mantuvieron a aproximadamente 27 °C y 80 % de HR para determinar la mortalidad a las 24 h. Cada dilución se ensayó cuatro veces.

La concentración discriminante (DC) para Anopheles (Tabla 4) se usó para probar el estado de susceptibilidad de An. gambiae (cepa Kisumu; KDR) y An. funestus (cepa FUMOZ). Se usó el mismo procedimiento que en la prueba de susceptibilidad, y se expuso el mismo número de mosquitos al papel tratado con transflutrina según la CD obtenida.

Los sacos de arpillera (hechos de fibra de Corchorus olitorius) se compraron localmente, se lavaron con detergente en polvo (OMO) y agua, y se secaron bajo la luz solar directa. Se preparó una serie de concentraciones de transflutrina EC (Bayothrin EC; Bayer, Monheim am Rhein, Alemania). Para los experimentos con Anopheles se utilizaron emanadores de insecticidas dirigidos colocados en el alero (EPTI) que comprenden tiras de arpillera de 4 m × 0,1 m tratadas con 5 g, 10 g, 15 g o 20 g de transflutrina [27]. Para los mosquitos Aedes, se utilizaron emanadores pasivos de transflutrina independientes (FTPE) [28] que comprenden tiras de arpillera de 5 mx 0,1 m tratadas con las mismas cuatro dosis de transflutrina. Los controles negativos se prepararon de la misma manera con agua.

Se llevó a cabo un experimento cruzado de dosis-respuesta completamente balanceado utilizando dos cámaras I-LACT del SFS, una para el tratamiento y otra para el control, en las que los mosquitos podían interactuar con los voluntarios humanos (Fig. 2). Como los experimentos anteriores no mostraron ninguna diferencia en la cantidad de mosquitos recolectados entre las cámaras, los emanadores tratados y no tratados se fijaron en las respectivas cámaras durante el experimento para evitar cualquier posible contaminación. Cada día experimental, se realizó una réplica para morder y otra para aterrizar con los mismos voluntarios. Una réplica comprendía 1 h de exposición al tratamiento (transflutrina) o al control negativo. Para simular un entorno peridoméstico al aire libre, la mordida o el aterrizaje se realizaron a 2 m del extremo interior del I-LACT (Fig. 3). Se evaluaron consecutivamente cuatro dosis de emanadores tratados con transflutrina (5 g, 10 g, 15 gy 20 g). Cada dosis se analizó en seis repeticiones, después de lo cual se utilizó el emanador con la siguiente concentración más alta de transflutrina.

Diagrama de flujo que muestra las diversas iteraciones de los experimentos realizados en este estudio

Representación esquemática del I-LACT utilizado para los experimentos. a Configuración del experimento con tiras de insecticidas dirigidos (EPTI) impregnados con transflutrina contra los mosquitos Anopheles. b Configuración del experimento con emanadores pasivos de transflutrina independientes (FTPE) contra Aedes aegypti

Dos voluntarios varones de 25 a 40 años de edad fueron reclutados mediante consentimiento informado por escrito. Los voluntarios no fumaban ni bebían alcohol, y no usaban cosméticos perfumados antes del experimento para minimizar la heterogeneidad en su atracción por los mosquitos [29]. Para estandarizar el área disponible para que los mosquitos piquen (rodillas y tobillos), los voluntarios usaron zapatos cerrados y una chaqueta contra insectos (Fig. 3). Los voluntarios fueron rotados entre compartimentos (tratamientos) después de cada día experimental (un día para aterrizar y el día siguiente para picar) para tener en cuenta el atractivo diferencial para los mosquitos entre los individuos [30]. La temperatura y la humedad se registraron dentro de uno de los I-LACT utilizando un registrador de datos Tiny Tag Gemini (Chichester, West Sussex, Reino Unido). Para asegurar la vaporización de la transflutrina, los experimentos se realizaron a temperaturas superiores a 23 ºC [31].

En cada día experimental, el tratamiento y el control se asignaron a una de las dos cámaras del I-LACT 45 min antes de que comenzara el experimento, para permitir que la emanación de la transflutrina comenzara antes de que comenzara el experimento. El experimento comenzó cuando el voluntario se sentó en la silla y los mosquitos se liberaron en la cámara del I-LACT desde las jaulas de liberación, que se abrieron tirando de una cuerda (Fig. 3).

El resultado primario fue la recaptura de mosquitos, que se midió como el número de HLC con el método de aterrizaje y el número de mosquitos alimentados con sangre con el método de picadura. El resultado secundario fue la PE, que se midió comparando el número de mosquitos recapturados en relación con los del control correspondiente.

Para simular la colocación en un alero, los EPTI se montaron en la parte superior de soportes metálicos de 1,6 × 1,6 × 2 m, que se colocaron dentro de la jaula a 2 m del voluntario que estaba sentado frente a la jaula (Fig. 3) . Un total de 60 mosquitos que comprenden 20 mosquitos de cada una de las tres cepas: An resistente a los piretroides. gambiae ss (cepa Kisumu; KDR), An. sensible a los piretroides. gambiae ss (cepa Ifakara), y An. funestus (cepa FUMOZ)—fueron liberados por réplica (Fig. 2). En cada día del experimento, se realizó una réplica (utilizando el método de aterrizaje o mordisco) entre las 18.30 y las 19.30 horas, seguida de una segunda réplica, que se realizó entre las 20.30 y las 21.30 horas. Los métodos, es decir, aterrizar o picar, se alternaron después de cada tres repeticiones, para garantizar que se pudieran tener en cuenta las posibles diferencias en la respuesta de búsqueda de huéspedes de los mosquitos debido a sus ritmos circadianos.

Se colocaron dos FTPE en el suelo a 2,5 m de distancia a cada lado del voluntario ya 2 m de la parte trasera de la cámara (Fig. 3). Cincuenta Ae sensibles a los piretroides. Luego se liberaron mosquitos aegypti (cepa Bagamoyo) en la cámara (Fig. 2). Se realizaron un total de tres repeticiones para el experimento de morder y tres para el método de aterrizaje durante 3 días consecutivos, entre las 06.30 y las 07.30 horas para el primero y entre las 08.30 y las 09.30 horas para el segundo. Este orden se cambió para los 3 días experimentales restantes, con el método de aterrizaje realizado primero para controlar el sesgo temporal al comparar los resultados de los dos métodos, que podrían haber sido afectados por la temperatura y el ritmo circadiano de los mosquitos.

En cada día de los experimentos, se asignó un voluntario a la cámara de tratamiento o de control. Durante los experimentos, el voluntario se sentó en una silla y se permitió que los mosquitos volaran libremente y se alimentaran en el área entre la rodilla y el tobillo [32]. Al final del período de exposición, los mosquitos se recolectaron dentro de la cámara de malla durante 45 a 60 minutos. Se localizaron todos los mosquitos abatidos y en reposo (para esto se utilizaron linternas frontales por la noche) y se aspiraron del piso y las paredes de la cámara I-LACT, utilizando aspiradores bucales, y luego se colocaron en vasos de papel, con no más de 25 mosquitos. por taza para minimizar la mortalidad que puede ocurrir cuando los mosquitos interactúan entre sí a altas densidades. Los mosquitos se transportaron inmediatamente al insectario y se clasificaron como alimentados o no alimentados.

En cada día de los experimentos, se asignó un voluntario a la cámara de tratamiento o de control. A los voluntarios asignados al control no se les permitió entrar en el compartimento tratado por ningún motivo antes de que comenzara el experimento. Los voluntarios aspiraron suavemente los mosquitos que se posaron sobre ellos en el área entre la rodilla y el tobillo utilizando aspiradores bucales (método HLC). Estos mosquitos se colocaron en un vaso de papel; se usó una taza nueva después de cada período de recolección de 15 minutos. Después de cada período de recolección de 15 minutos, los vasos de papel se colocaron en un recipiente de plástico sellado para evitar la exposición de los mosquitos a la transflutrina; por lo tanto, los mosquitos se eliminaron efectivamente del experimento al momento de la recolección. El experimento terminó después de 1 h, y los mosquitos restantes se recolectaron por aspiración y se colocaron en tazas. Todos los vasos que contenían mosquitos fueron transportados al insectario para el conteo y registro de otros datos. Se usaron linternas frontales para localizar y recolectar mosquitos Anopheles cuando se realizaron experimentos por la noche.

Los datos de las pruebas de susceptibilidad de la OMS se informan como el porcentaje medio de mortalidad en 24 horas de las cuatro réplicas. Se utilizó un análisis de regresión probit para calcular la CD de transflutrina a partir de la dosis letal (LD) requerida para matar el 99 % de los mosquitos (LD99), donde la CD es equivalente a 2 × LD99.

Los análisis de los datos experimentales se realizaron en el software estadístico Stata 14 (Stata Corp) [33]. Se realizaron análisis descriptivos para generar la proporción media de mosquitos alimentados o aterrizados con el respectivo intervalo de confianza (IC) del 95 %, que se presentan en los gráficos.

Para comparar la picadura y el aterrizaje en el tratamiento y el control, la cantidad de mosquitos capturados con HLC en el experimento de aterrizaje y la cantidad de mosquitos que se alimentaron en el experimento de picadura se fusionaron para crear una sola variable denominada "recapturados". Los mosquitos recapturados se modelaron utilizando distribuciones de probabilidad binomial negativa con la función de enlace logit. El método de recolección (aterrizaje versus picadura), el tratamiento, la dosis, el voluntario y la especie de mosquito se trataron como efectos fijos categóricos independientes. La temperatura y la humedad se agregaron al modelo como variables continuas. Los PE se calcularon a partir del riesgo relativo (RR), mediante la fórmula (1 − RR).

Además, la comparación de mosquitos que pican y aterrizan en diferentes dosis se evaluó utilizando distribuciones de probabilidad binomial negativa con la función de enlace logit. El número de mosquitos alimentados o aterrizados, el tratamiento, la dosis, el voluntario y las especies de mosquitos se trataron como efectos fijos categóricos independientes. La temperatura y la humedad se agregaron al modelo como variables continuas. Los PE se calcularon a partir de los RR mediante la fórmula (1 − RR).

Además, para la comparación entre los métodos de mordida y aterrizaje, se utilizaron gráficos de Bland-Altman para evaluar la concordancia de la PE medida por los dos métodos de recolección y para examinar cualquier diferencia sistemática (sesgo fijo) entre las mediciones [26].

Se observó una clara relación dosis-respuesta para la mortalidad (Tabla 2). La CD final para cada especie se obtuvo al duplicar la LD99 estimada (Cuadro 3). El CD para An. gambiae (cepa Ifakara) fue de 0,290%, mientras que para Ae. aegypti fue de 0,068%. Un. gambiae (cepa Kisumu: KDR) y An. funestus (cepa FUMOZ) del laboratorio fueron totalmente sensibles a la transflutrina a una CD del 0,29 % (> 98 % de mortalidad; Tabla 4).

Durante los experimentos con mosquitos Anopheles, la temperatura promedio fue de 25,5 °C (24,5–27 °C) y la HR promedio de 70,2 % (61,7–76,1 %). Para los experimentos con mosquitos Aedes, la temperatura promedio fue de 27,1 °C (25,7–28,5 °C) y la HR promedio de 90,0 % (89,0–90,8 %). No pudimos medir el flujo de aire dentro de la cámara I-LACT con el anemómetro ubicado en el sitio.

Para todos los experimentos y todas las cepas de mosquitos, la tasa de recaptura en el I-LACT fue más alta que la observada normalmente para todo el compartimento del SFS. Para los mosquitos Anopheles, la recaptura fue de 427/480 (89%) en el tratamiento y 453/480 (95%) en el control. Para Ae. aegypti, la recaptura fue de 1445/1600 (90%) en el tratamiento y 1565/1600 (98%) en el control.

En presencia de transflutrina, se capturaron menos mosquitos Anopheles hembra (cepas Ifakara, Kisumu y FUMOZ) utilizando el método de picadura en comparación con el método de aterrizaje [índice de tasa de incidencia (TIR) = 0,82, IC del 95 %: 0,74–0,91, P < 0,0001]. Se observó una diferencia similar, pero menos pronunciada, entre los métodos de morder y aterrizar para los controles (IRR = 0,90, IC del 95 %: 0,82–0,97, P < 0,001) (Tabla 5).

Con respecto a los efectos de las especies (Fig. 4; Tabla 5), la proporción general de mosquitos capturados cuando se alimentaban fue menor que la de los mosquitos recapturados por HLC para An. gambiae ss (IRR = 0,77, IC del 95 %: 0,63–0,94, P < 0,01) y An. funestus (IRR = 0,75, IC del 95 %: 0,63–0,89, P < 0,001). Los datos no fueron significativamente diferentes para An. gambiae ss (cepa Kisumu) (IRR = 0,97, IC del 95 %: 0,80–1,17, P > 0,05).

Proporción de mosquitos recapturados usando el método HLC o el método de morder para todas las especies y cepas de mosquitos usados en este estudio

Para Ae. aegypti, hubo una mayor diferencia general en la proporción de mosquitos recapturados entre los experimentos de picadura y aterrizaje (IRR = 0,63, IC del 95 %: 0,57–0,70, P = 0,001). Los resultados de los experimentos de aterrizar y morder fueron significativamente diferentes tanto para el tratamiento (IRR = 0,56, IC del 95 % 0,46–0,67, P = 0,01) como para el control (IRR = 0,70, IC del 95 % 0,64–0,76, P = 0,001) (Cuadro 6).

El diagrama de Bland-Altman (Fig. 5) de los PE mostró que hubo un acuerdo constante en los resultados entre los métodos de mordida y aterrizaje. Para los mosquitos Anopheles, la diferencia de medias fue de -4,75 y los límites de concordancia estuvieron entre -25,57 y 16,07. Si bien la diferencia general en la PE medida por el aterrizaje fue similar a la de la mordedura, y no hubo un sesgo sistemático entre los métodos, los límites de acuerdo fueron amplios, lo que indica que las estimaciones precisas de la inhibición de la alimentación no son posibles con el método HLC. La diferencia se redujo a medida que aumentaba el PE promedio medido de la intervención, lo que indica que los resultados de los dos métodos fueron más similares cuando las intervenciones fueron más eficaces (Fig. 5).

Comparación de Bland-Altman de la eficacia protectora determinada mediante métodos de aterrizaje o mordida

En general, se observó una clara respuesta a la dosis en PE para todas las especies para ambos métodos. Se determinó un PE más alto usando el método de morder en comparación con el método de aterrizaje para An. gambiae ss, An. funestus y Ae. aegypti; esta diferencia fue particularmente pronunciada para Ae. aegypti a bajas concentraciones de transflutrina. Sin embargo, la diferencia relativa disminuyó a concentraciones más altas de transflutrina, y cuando se aplicó transflutrina a una dosis de 20 g, no hubo diferencia en la PE calculada entre los métodos para ninguna de las especies (Fig. 4).

El método HLC es el estándar de oro para la medición de la exposición humana a los vectores y se ha utilizado ampliamente para la evaluación de diferentes herramientas de control de vectores [17]. La tasa de aterrizaje humano da una aproximación de la cantidad de mosquitos que podrían picar a una persona en un momento y lugar en particular [34, 35]. Para los patógenos transmitidos por vectores, las picaduras de vectores son críticas para la transmisión de enfermedades, y estas y la mortalidad diaria de los mosquitos son los parámetros más importantes para la determinación del riesgo de enfermedad a través de modelos matemáticos [36].

Hubo evidencia de que la transflutrina indujo la inhibición de la alimentación, ya que la diferencia entre morder y aterrizar fue mayor en el brazo de transflutrina que en el brazo de control con las dosis más bajas. Sin embargo, el PE medido por el método de aterrizaje y el método de mordida coincidieron ampliamente en todas las especies y dosis probadas. Las diferencias entre los resultados de los métodos fueron más pequeñas en las dosis de transflutrina más altas (más efectivas) para Ae. aegypti y An. gambiae (cepa Kisumu; KDR). Si bien hubo diferencias en los resultados entre los experimentos de aterrizaje y mordida, los gráficos de Bland-Altman mostraron que hubo una buena concordancia entre el PE medido por cada método. Por lo tanto, sugerimos que los HLC son un indicador razonable de las mordeduras y pueden utilizarse como sustituto de la alimentación con sangre en la evaluación de campo de la transflutrina para limitar el riesgo de transmisión de enfermedades transmitidas por vectores [37].

Se capturó una mayor proporción de mosquitos Anopheles con el método de aterrizaje que con el método de picadura. Este también fue consistentemente el caso de Ae. aegypti cuando se compararon los métodos entre dosis de transflutrina. Sin embargo, esta diferencia no fue tan pronunciada con An. gambiae cepa Kisumu (KDR), que es un mosquito resistente a los piretroides. Sin embargo, esta resistencia no tiene un gran impacto en el comportamiento de aterrizaje en la configuración utilizada aquí [27], por lo tanto, esta falta de diferencia podría deberse al azar. Se están realizando más evaluaciones de los métodos de aterrizaje versus mordida, utilizando productos formulados en experimentos de semi-campo y cabañas experimentales, para ver si confirman los hallazgos de este estudio. Las diferencias entre picar y aterrizar observadas para otros mosquitos vectores en presencia de transflutrina pueden explicarse por modificaciones en el comportamiento, ya que los mosquitos pueden aterrizar pero no pueden alimentarse debido a los efectos subletales en el procesamiento del olor. Varios estudios han informado inhibición de la alimentación inducida por piretroides volátiles [38, 39] y piretro [40], y se ha planteado la hipótesis de que los primeros interactúan con sensores olfativos y, por lo tanto, alteran la capacidad de alimentación de un mosquito [41]. Los estudios de laboratorio que emplean alimentación por membrana también han mostrado reducciones significativas en los comportamientos de búsqueda de huéspedes (aterrizaje, sondeo y alimentación de sangre) de Ae. aegypti expuesto a emanadores pasivos de transflutrina [42]. Un estudio reciente sobre Ae. aegypti, utilizando emanadores pasivos de metoflutrina, mostró una reducción en las tasas de sondeo de mosquitos, utilizado como indicador de las picaduras, que dependía de la dosis [43].

El SFS proporciona un entorno de usuario simulado donde se puede realizar la evaluación inicial de las intervenciones de prevención de mordeduras tanto en exteriores como en interiores [44]. Sin embargo, estudios previos han demostrado que, cuando se utiliza todo el compartimento del SFS, la recuperación de los mosquitos liberados es inferior al 100 % [14, 45, 46, 47]. Cuando algunos de los mosquitos expuestos no se recuperan, no se tienen en cuenta en el análisis estadístico, lo que puede sesgar los resultados. El I-LACT fue diseñado para la evaluación de herramientas de control de vectores al aire libre, en particular aquellas con múltiples acciones más allá de la reducción de los aterrizajes de mosquitos, como la inhibición de la alimentación, el derribo y la mortalidad retrasada, en un intento por abordar este problema.

El I-LACT tiene laterales compuestos por malla que sirve para igualar las condiciones climáticas entre el interior y el exterior de la cámara. Su área de suelo, 30 m2, representa la de un espacio peridoméstico típico [23], el área dentro de la cual se implementaría la intervención probada. Además, el I-LACT es lo suficientemente grande como para acomodar a voluntarios humanos, para permitir la interacción humano-mosquito. Esta interacción es importante ya que imita lo que sucede durante la búsqueda del huésped, a diferencia del experimento de brazo en jaula en el que los mosquitos se colocan cerca del brazo de un individuo [48], o donde los mosquitos se confinan en jaulas pequeñas [23] para la evaluación de Mortalidad retardada causada por la exposición a insecticidas, lo que puede sesgar los resultados. Por ejemplo, cuando los mosquitos se mantienen en un espacio cercano al emanador, su mortalidad aumentará [49] y probablemente será mayor que cuando están libres para volar lejos de la fuente del insecticida. El I-LACT también puede ser un bioensayo útil para la evaluación de otras herramientas de control de vectores al aire libre que conducen a múltiples respuestas, incluidas la eliminación, la mortalidad y la inhibición de la alimentación de sangre durante la búsqueda del huésped. También permite el uso de cantidades consistentemente altas de mosquitos libres de enfermedades en experimentos de semi-campo para asegurar que el poder estadístico sea alto.

Se demostró alrededor del 90 % de recuperación de los mosquitos liberados con el bioensayo I-LACT. Esta alta tasa de recaptura brinda la oportunidad de evaluar completamente los múltiples efectos de los piretroides volátiles en los mosquitos expuestos. Los piretroides volátiles ejercen varios resultados medibles en los mosquitos expuestos, que incluyen repelencia [50], inhibición de la alimentación de sangre [42], desarme [16], derribo (incapacitación subletal) [39] y mortalidad [39, 51]. De estos resultados, HLC solo puede evaluar adecuadamente la repelencia, ya que solo los mosquitos que aterrizan se tienen en cuenta en el análisis. Es posible que HLC [28, 45] no evalúe por completo otros resultados, como la mortalidad o la caída, ya que los mosquitos pasarán más tiempo en contacto con el dispositivo tratado mientras se alimentan de sangre, lo que puede aumentar la mortalidad. Por el contrario, los mosquitos alimentados con sangre muestran una mayor supervivencia cuando se exponen a los piretroides [52]. Si bien estos criterios de valoración adicionales se evalúan de forma rutinaria en ensayos experimentales en cabañas de piretroides que se aplican a mosquiteros tratados con insecticida [53] y se correlacionan con los resultados de ensayos clínicos, directrices para emanadores ambientales y espirales para mosquitos [54], así como repelentes espaciales [ 55], se centran principalmente en el aterrizaje de mosquitos. La medición de estos criterios de valoración adicionales es importante para comprender el impacto total de los VPSR cuando se aplican a escala, y se pueden utilizar para el modelado matemático [56] a fin de comprender mejor los perfiles de los productos objetivo y los correlatos entomológicos del impacto.

La importancia de múltiples criterios de valoración del tratamiento con transflutrina más allá de la prevención de picaduras se demostró en un ensayo de control aleatorio (ECA) en Indonesia, en el que los emanadores de transflutrina no ofrecieron una protección significativa contra los aterrizajes de mosquitos en comparación con el control, pero los casos clínicos de paludismo fueron significativamente menores. reducido [57]. Estos hallazgos sugieren que existen algunas limitaciones para usar solo HLC para medir la eficacia de los piretroides volátiles en el campo, y se deben evaluar criterios de valoración adicionales en ECA de piretroides volátiles, incluido el índice de sangre humana [58] como indicador indirecto de la inhibición de la alimentación de sangre. , y las estimaciones de supervivencia de la población como proxy de la mortalidad [59]. Un reciente ensayo aleatorizado por grupos de un emanador pasivo de transflutrina en Iquitos, Perú, demostró una reducción en la incidencia de arbovirus, así como en Ae. aegypti, abundancia y proporción de mosquitos alimentados con sangre [60], lo que sugiere la importancia de la mortalidad y la inhibición de la alimentación con sangre para las aplicaciones de salud pública de los piretroides volátiles.

El I-LACT se utilizó para llevar a cabo un experimento de dosis-respuesta diseñado para comparar los PE de diferentes dosis de transflutrina, determinados mediante el uso de un método de aterrizaje o mordida. Se utilizó un tiempo de exposición corto en los experimentos para imitar la vida real, ya que es probable que los mosquitos estén expuestos a un tratamiento solo por un período corto de tiempo antes de que se provoquen sus respuestas conductuales [41]. No hubo interacción entre el tratamiento y las especies, lo que indica que la transflutrina utilizada en las concentraciones de este experimento indujo protección contra todas las especies de mosquitos probadas, independientemente de su mecanismo de resistencia, de acuerdo con trabajos previos [27]. El PE calculado fue similar entre los experimentos de aterrizaje y mordida. Los hallazgos de este estudio concuerdan con los de un estudio de campo realizado en Tanzania por Ogoma et al. [31], quienes demostraron que las tiras de arpillera tratadas con transflutrina a dosis de entre 5 y 15 g redujeron el número de aterrizajes de mosquitos en el espacio peridoméstico de manera similar para varias especies de vectores Anopheles. Estos resultados indican que, en un área donde los mosquitos pican al aire libre, la tela tratada con la dosis más baja podría usarse tanto para proteger a los humanos de las picaduras de mosquitos como para brindar protección a la comunidad, al mismo tiempo que se maximiza la seguridad humana. Un PE constante del 30% durante un período de varios meses logrado con un producto con un alto cumplimiento de uso conferiría una mayor protección que el uso de un producto con un PE más alto pero un bajo cumplimiento de uso [61].

La PE de alrededor del 30% frente a Ae. aegypti y Anopheles logrado con transflutrina a la dosis más baja de 5 g en el presente estudio fue inferior al 60 % estimado usando tiras de arpillera a la misma dosis en un experimento anterior, que se llevó a cabo utilizando el método de aterrizaje en todo el compartimento SFS [27 ]. Se replicó un PE del 60 % en un experimento de campo y semicampo realizado en Kenia [47]. La diferencia en los PE puede explicarse por la diferencia de volumen entre el I-LACT y el compartimento de semicampo. El volumen del I-LACT en el que se liberaron los mosquitos fue de 75,6 m3, mientras que el volumen más grande de 1228 m3 de cada compartimento de semicampo permitió que los mosquitos se alejaran más de la fuente de transflutrina. De manera similar, un estudio realizado para medir el PE de un repelente tópico en el SFS (aquí considerado como un volumen relativamente pequeño) y en el campo (aquí considerado como un volumen relativamente grande) informó un PE más alto en la prueba de campo [15 ]. Estos resultados indican que es probable que se reduzca la posibilidad de que un mosquito pique repetidamente en un área con un gran volumen porque el mosquito puede alejarse del huésped después de entrar en contacto con la transflutrina. Esto también sugiere que, en un espacio más pequeño, la inhibición del aterrizaje podría subestimarse y la incapacitación subletal y la mortalidad podrían sobreestimarse, ya que los modos de acción dependen de la dosis, y la mortalidad se produce a dosis más altas o a un tiempo de exposición más prolongado [22].

El PE fue ligeramente más alto para los métodos de aterrizaje y picadura de los mosquitos Aedes en comparación con los mosquitos Anopheles. Estas diferencias en la protección pueden deberse en parte a las diferencias en la temperatura ambiente en el momento en que se realizaron los dos experimentos. La temperatura ambiente fue ligeramente inferior (25 °C) en el experimento nocturno con mosquitos Anopheles que durante el experimento realizado por la mañana con mosquitos Aedes (27 °C). Sin embargo, estas temperaturas se encuentran dentro del rango, es decir, 21-30 °C, en el que el efecto de la transflutrina es óptimo [31]. Los experimentos futuros deben diseñarse para evaluar la eficacia de los emanadores tratados con transflutrina a diferentes temperaturas, y las condiciones ambientales siempre deben tenerse en cuenta en los análisis. Si bien en el presente estudio no se pudo medir la velocidad del viento en el interior del SFS por encontrarse por debajo del límite de detección del anemómetro utilizado, es posible que, en condiciones de mayor movimiento de aire y menor temperatura, se lograría una PE menor utilizando el mismo tipo de emanador y dosis que se usan aquí. En algunos estudios, se logra una evaporación más consistente de un piretroide volátil entre repeticiones mediante el uso de un ventilador [43], y la consistencia en la tasa de evaporación de un piretroide probado es una consideración importante para futuros ensayos de emanadores ambientales.

La inhibición de la alimentación de An. gambiae ss, An. funestus y Ae. aegypti en presencia de transflutrina fue subestimada por el método HLC, y la magnitud de la diferencia entre aterrizar y picar varió entre las especies y las dosis de transflutrina probadas en este estudio. La PE calculada para los métodos de aterrizaje o mordida no mostró ningún sesgo sistemático y, en general, estuvo de acuerdo cuando se probó con el gráfico de Bland-Altman, con una mejor concordancia a concentraciones más altas de transflutrina, que también proporcionó una mayor PE. Por lo tanto, cualquiera de los métodos se puede utilizar para evaluar la PE personal de los piretroides volátiles, con la advertencia de que los resultados pueden variar debido a la estocasticidad inherente a los experimentos entomológicos, con una mayor variabilidad cuando las intervenciones brindan una menor eficacia. Los hallazgos informados aquí indican que HLC puede usarse como un proxy de PE personal para la evaluación de piretroides volátiles, especialmente cuando se tienen en cuenta las dificultades asociadas con el recuento de mosquitos alimentados en un entorno de campo.

Todos los datos generados o analizados durante este estudio se incluyen en este artículo publicado y su archivo adicional.

Intervalo de confianza

Concentración discriminatoria

concentrado emulsionable

Insecticida dirigido colocado en el alero

Emanador pasivo de transflutrina independiente

Captura de aterrizaje humano

Prueba de cámara de ambiente grande de Ifakara

Junta de Revisión Institucional

Eficacia protectora

Humedad relativa

Sistema de semicampo

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Nos gustaría agradecer a Frank Tenywa y Athuman Kambagha por establecer la colonia de mosquitos Aedes aegypti en el insectario para uso experimental. Bayer Crop Protection donó amablemente la transflutrina utilizada en estos experimentos. Agradecemos al director general del Instituto Nacional de Investigaciones Médicas por el permiso para publicar este manuscrito.

El Instituto de Salud Ifakara cubrió los costos de los experimentos. Los salarios de MMT, SJM y AS fueron financiados a través de una subvención del Consorcio Innovador de Control de Vectores (IVCC). IVCC quisiera reconocer a la Fundación Bill y Melinda Gates y UK Aid como las fuentes de financiamiento para el proyecto push-pull.

Unidad de Pruebas de Productos para el Control de Vectores, Instituto de Salud Ifakara, PO Box 74, Bagamoyo, Tanzania

Invitado Mohamed Tambwe, Ummi Abdul Kibondo, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore, Ahmed Mpelele, Rajabu Mashauri y Sarah Jane Moore

Departamento de Epidemiología y Salud Pública, Swiss Tropical and Public Health Institute, Kreuzstrasse 2, 4123, Allschwill, Basilea, Suiza

Invitado Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore y Sarah Jane Moore

Universidad de Basilea, Petersplatz 1, 4001, Basilea, Suiza

Invitado Mohamed Tambwe, Olukayode Ganiu Odufuwa, Jason Moore y Sarah Jane Moore

Instituto Telethon Kids, Perth, Australia

adam guarnicionero

Escuela de Higiene y Medicina Tropical de Londres, Keppel Street, Londres, WC1E 7HT, Reino Unido

Olukayode Ganiu Odufuwa

Institución Africana de Ciencia y Tecnología Nelson Mandela (NM-AIST), PO Box 447, Tengeru, Tanzania

sarah jane moore

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MMT y SJM: concibieron y diseñaron el estudio. MMT y RM: supervisaron el experimento de semicampo, los voluntarios y la recolección de datos, y realizaron la prueba de susceptibilidad. MMT, AS, UAK y SJM: analizaron los datos. MMT: redactó el manuscrito. AS, OGO y SJM: revisión del manuscrito. MMT y JDM: diseñó el FTPE y el I-LACT. Todos los autores leyeron y aprobaron el manuscrito final.

Correspondencia al invitado Mohamed Tambwe.

Los voluntarios que participaron en este experimento eran empleados del Instituto de Salud de Ifakara, capacitados y capacitados en la recolección de mosquitos. Fueron reclutados voluntariamente a través de un consentimiento informado por escrito después de que se les explicaron claramente los riesgos y beneficios del estudio, y su derecho a retirarse del estudio en cualquier momento sin ninguna consecuencia. Todos los mosquitos utilizados en este experimento fueron criados en laboratorio y libres de enfermedades arbovirales. El estudio fue aprobado por la Junta de Revisión del Instituto de Salud de Ifakara (certificado n.º 024-2016) y el Instituto Nacional de Investigación Médica de Tanzania (certificado NIMR/HQ/R.8a/Vol.IX/2381).

Los autores declaran que no tienen intereses contrapuestos. SJM, UA y OGO realizan evaluaciones de productos contratados de varios tipos de herramientas de control de vectores, incluidos los piretroides volátiles.

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Reimpresiones y permisos

Tambwe, MM, Kibondo, UA, Odufuwa, OG et al. Las capturas de aterrizaje humano proporcionan una medida útil de la eficacia protectora para la evaluación de los repelentes espaciales de piretroides volátiles. Vectores de parásitos 16, 90 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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Recibido: 12 de octubre de 2022

Aceptado: 25 de enero de 2023

Publicado: 07 marzo 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05685-5

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